Нейрохимические основы поискового поведения сходны у пчел и млекопитающих

Автор: Александр Марков 

Пчелы — удобный объект для изучения молекулярных основ сложных форм поведения. Изображение с сайта gtresearchnews.gatech.edu

Рабочие пчелы различаются по своей склонности к поисковому поведению. Одни особи активно ищут новые источники пищи, а во время роения — место для нового гнезда, тогда как другие ничего не ищут, а лишь следуют указаниям разведчиц. Американские биологи обнаружили, что у этих двух типов пчел различается уровень активности многих генов в мозге, в том числе генов, связанных с системами передачи сигналов между нейронами посредством нейромедиаторов дофамина, глутамата и гамма-аминомасляной кислоты (ГАМК). У позвоночных поисковое поведение тоже связано с работой этих систем. Например, пониженная экспрессия дофаминового рецептора D1 характерна как для пчел-разведчиц, так и для крыс, склонных к поиску новизны. Полученные результаты указывают на фундаментальное сходство нейрохимического базиса поискового поведения у далеких друг от друга групп животных.

Молекулярно-генетические основы поиска новизны (novelty-seeking) активно изучаются у позвоночных, включая человека (см. Novelty seeking personality trait), но практически не известны у других животных. Пчелы являются хорошим объектом для такого исследования по двум причинам. Во-первых, между рабочими пчелами из одной и той же семьи имеются контрастные поведенческие различия: одни особи систематически выступают в роли разведчиц, другие никогда этого не делают. Во-вторых, пчелы занимаются поиском чего-то нового в двух разных контекстах. Во время роения они ищут подходящее дупло или другое укрытие для основания новой колонии (см. Принимая коллективное решение, пчелы-разведчики убеждают оппонентов замолчать, «Элементы», 12.01.2012), а во время оседлой жизни — разведывают новые места сбора нектара.

Занимаются ли обоими видами поисков одни и те же особи или существуют особые «гнездовые» и «цветочные» разведчицы? Чтобы выяснить это, энтомолог и нейробиолог Джин Робинсон (Gene Robinson) из Иллинойского университета (Урбана—Шампейн, США) и его коллеги в течение двух лет проводили эксперименты с восемью пчелиными семьями. Пометив гнездовых разведчиц, участвовавших в поиске места для поселения, авторы дали возможность каждому рою поселиться в отдельном улье. После этого ловились и метились разведчицы, искавшие новые источники пищи.

Оказалось, что между двумя видами поискового поведения существует положительная корреляция. Гнездовые разведчицы в 3,4 раза чаще берут на себя разведку новых источников пищи по сравнению с пчелами, не участвовавшими в поиске места для гнезда. Хоть это и не означает, что каждая гнездовая разведчица непременно будет искать новые кормушки или цветочные поляны, из этого всё же следует, что два вида активности взаимосвязаны. Это позволяет говорить об индивидуальных различиях по склонности к поисковому поведению «вообще», а не только к двум его видам по отдельности.

По завершении этого предварительного этапа исследований авторы измерили активность генов в мозге 20 пчел-разведчиц (из трех разных семей) и 20 контрольных особей, которые не были замечены за поиском чего-то нового. Для этого из мозга выделяли матричные РНК и измеряли (при помощи микрочипов и количественной полимеразной цепной реакции) количество молекул мРНК, считанных с каждого гена. Оказалось, что уровень экспрессии 16% генов (1219 из 7539, активность которых была измерена) в мозге разведчиц достоверно отличается от такового в мозге контрольных пчел — не разведчиц.

Среди генов с измененной активностью обнаружились гены, связанные с обменом сигналами между нейронами посредством медиаторов — катехоламинов (дофамина и октопамина), глутамата и ГАМК. В частности, экспрессия нескольких рецепторов и транспортеров глутамата, ГАМК и октопамина у разведчиц оказалась повышена по сравнению с контрольными пчелами. Самое интересное, что эти гены связаны с поиском новизны также и у позвоночных. Так, в мозге пчел-разведчиц понижена экспрессия гена DopR1, кодирующего дофаминовый рецептор первого типа (D1). У крыс с повышенной тягой к новизне тоже отмечена низкая экспрессия гена рецептора D1 (Viggiano et al., 2002. The Naples High- and Low-Excitability Rats: Selective Breeding, Behavioral Profile, Morphometry, and Molecular Biology of the Mesocortical Dopamine System). Связь между поиском новизны и сниженной функциональностью дофаминовых рецепторов существует и у людей (см. «Ген авантюризма» чаще встречается у охотников-собирателей, чем у земледельцев, «Элементы», 06.09.2010; Ebstein et al., 1996. Dopamine D4 receptor (D4DR) exon III polymorphism associated with the human personality trait of Novelty Seeking; Benjamin et al., 1996. Population and familial association between the D4 dopamine receptor gene and measures of Novelty Seeking).

Являются ли выявленные у разведчиц отличия в работе дофаминэргической, глутаматэргической, ГАМК-эргической нейронных систем причиной или следствием повышенной склонности к поисковому поведению? Чтобы ответить на этот вопрос, был поставлен следующий эксперимент. Ученые отлавливали пчел-неразведчиц, помещали по 20 особей в маленькие клетки внутри улья и в течение 25–30 часов кормили сахарным сиропом с примесью нейроактивных веществ (опыт) или чистым сиропом (контроль). Потом пчел выпускали из клеток, а улей переносили (ночью, когда пчелы не летают за взятком) в новое место, чтобы утром можно было выяснить, кто из рабочих пчел займется разведкой.

Результаты получились весьма показательные. Добавление в пищу глутамата (того самого глутамата натрия, который используется как усилитель вкуса) вызвало у пчел почти двукратное усиление поисковой активности. Пчелы, получавшие с пищей глутамат, наутро после выхода из клетки отправлялись на разведку с вероятностью 0,12, контрольные — с вероятностью 0,07. Глутамат — основной возбуждающий медиатор в центральной нервной системе, поэтому данный эффект теоретически может быть связан с повышением «активности вообще», а не только поисковой активности. Однако у подопытных пчел не наблюдалось ни общей двигательной гиперактивности, ни повышенной активности при сборе пищи. Поэтому, скорее всего, речь идет о специфическом воздействии именно на поисковое поведение. Пчелы, которым вместе с глутаматом давали вещество, блокирующее транспорт глутамата через синаптические мембраны, вели себя так же, как контрольные, и поиском новых цветочных полян почти не интересовались.

Добавление в пищу октопамина (медиатора, близкого к норадреналину и дофамину и играющего у насекомых важную роль в обучении и регуляции поведения) привело к менее выраженному, но всё равно достоверному усилению склонности к поиску нового.

Добавление ГАМК или веществ, блокирующих рецепторы ГАМК, не повлияло на поисковую активность пчел, так что роль этого медиатора в поисковом поведении остается неясной.

Наконец, вещества, блокирующие работу дофаминовых рецепторов, достоверно снизили поисковую активность. Этот результат нельзя было предсказать на основе данных по экспрессии генов, которые, казалось бы, говорили о том, что чем слабее реакция нейронов на дофамин, тем сильнее должна быть тяга к поиску нового. В целом ясно, что дофаминэргические нейроны участвуют в регуляции поискового поведения, но каким образом — еще предстоит выяснить.

Результаты опытов по кормлению пчел нейроактивными веществами. По вертикальной оси — доля подопытных пчел, приступивших к поискам новых источников пищи после того, как их выпустили из клеток. CTRL — контрольные пчелы, которых кормили сахарным сиропом без добавок, MSG — глутамат натрия, OA — октопамин, CSB — блокатор транспорта глутамата, DAA — блокатор дофаминовых рецепторов. Изображение из обсуждаемой статьи в Science

Ранее Робинсон и его коллеги изучали влияние кокаина на поведение пчел, и на основе полученных результатов высказали предположение, что у пчел, как и у позвоночных, поведение мотивируется дофаминэргической «системой внутреннего вознаграждения» (см. Honey bees on cocaine dance more, changing ideas about the insect brain, Eurek[alert], 23.12.2008). Новые данные хорошо согласуются с этим предположением. Если оно окончательно подтвердится, придется признать, что ощущения и «внутренний мир» насекомых не так радикально отличаются от наших, как мы привыкли думать.

Использованные пищевые добавки не вызвали у пчел ни повышенной смертности, ни гиперактивности, ни каких-либо патологических изменений в поведении, а их влияние на поисковую активность зависело от дозы. Всё это указывает на специфическое, узконаправленное воздействие именно на тягу к поиску нового.

На основе имеющихся данных о функциях и физиологических особенностях разных отделов мозга у пчел, авторы предполагают, что ключевую роль в регуляции поискового поведения могут играть вертикальные доли грибовидных тел. Эти доли участвуют в обучении на положительном и отрицательном опыте, и в них локализуются дофаминэргические и глутаматэргические нейроны (см. Мухи хранят информацию на «съемных дисках», «Элементы», 15.02.2012).

Тот факт, что нейрохимические основы поискового поведения оказались сходными у насекомых и млекопитающих (включая человека), заставляет задуматься о закономерностях эволюции поведения у животных в целом. Последний общий предок пчел и людей жил, по-видимому, 650–700 млн лет назад, в криогеновом периоде (см. Диверсификация животных началась задолго до кембрийского взрыва, «Элементы», 13.12.2011). Не исключено, что у этого предка, который, возможно, был похож на сегментированного червячка с парными придатками (см. Конечности у членистоногих и кольчатых червей растут из общего корня, «Элементы», 20.11.2008), уже было что-то похожее на поисковое поведение и дофаминэргическую систему вознаграждения (см. reward system). Может быть, более сложные формы такого поведения вместе с похожими системами его регуляции развивались параллельно на общей, унаследованной от далеких предков нейрохимической основе. Любопытно, что даже у круглого червя C. elegans недавно обнаружена связь между особенностями поведения при поиске пищи и аллельными вариациями гена тираминового рецептора (Bendesky et al., 2011. Catecholamine receptor polymorphisms affect decision-making in C. elegans). Тирамин — нейромедиатор из группы катехоламинов, близкий к дофамину и октопамину. Не выяснится ли в конце концов, что нейронные механизмы, ответственные за принятие решений, мотивацию поведения и даже эмоции, сходны в своей основе у всех билатерально-симметричных животных?

Источник: Zhengzheng S. Liang, Trang Nguyen, Heather R. Mattila, Sandra L. Rodriguez-Zas, Thomas D. Seeley, Gene E. Robinson. Molecular Determinants of Scouting Behavior in Honey Bees // Science. 2012. V. 335. Pp. 1225–1228.