Найден ген, отвечающий за эволюцию окраски у бабочек
Автор: Александр Марков
Мимикрия у бабочек-геликоний. Во втором и третьем ряду слева показаны 10 рас, относящихся к двум видам (Heliconius melpomene и H. erato). Эти расы образуют пять подражающих друг другу пар. Справа показаны области их распространения. Каждая раса по окраске больше похожа на бабочек другого вида, проживающих на той же территории, чем на другие расы «своего» вида. Рисунок из обсуждаемой статьи в Science
Для бабочек геликоний, обитающих в Центральной и Южной Америке, характерна «мюллеровская мимикрия»: они маскируются под другие виды несъедобных бабочек, чтобы хищники быстрее учились их избегать. При этом многие виды и расы геликоний приобрели сходные узоры на крыльях независимо друг от друга. Американские и британские ученые установили, что расположение красных пятен на крыльях геликоний зависит от регуляторных участков гена optix. Те части крыла, в которых этот ген активен на стадии куколки, приобретают красную окраску. Исследование показало, что параллельная эволюция узоров на крыльях геликоний обусловлена изменениями одного и того же гена, которые происходили независимо в разных эволюционных линиях. Ранее аналогичная закономерность была выявлена в эволюции пятен на крыльях дрозофил.
О бабочках рода Heliconius, специалистах по мюллеровской мимикрии (), подробно рассказано в заметке («Элементы», 09.11.2009). Окраска крыльев у этих бабочек необычайно разнообразна. Многие виды геликоний делятся на расы, каждая из которых маскируется под тех несъедобных бабочек, которые преобладают в районе ее обитания. Образцами для подражания могут служить и другие виды геликоний, и представители неродственных групп бабочек. Нередко расы, относящиеся к разным видам, но проживающие на одной территории, больше похожи по окраске друг на друга, чем на другие расы своего вида.
Мюллеровская мимикрия — классический пример параллельной (или конвергентной) эволюции, то есть независимого приобретения сходных признаков представителями разных эволюционных линий. Случаев параллельной эволюции известно великое множество (см.: ), однако генетические основы этого явления пока изучены слабо. Один из самых интригующих вопросов состоит в том, возникают ли одинаковые признаки у разных видов за счет изменения одних и тех же или разных генов.
«Элементы» ранее рассказывали об исследовании, в котором удалось показать, что параллельное возникновение пятен на крыльях у мух-дрозофил было связано с изменениями регуляторных участков одного и того же гена yellow; правда, сами эти изменения были разными в разных эволюционных линиях (см.: , 25.04.2006). Что касается геликоний, то у них генетические основы окраски крыльев до сих пор были известны лишь в самых общих чертах. Удалось выявить три участка генома, в которых должны находиться гены, отвечающие за те или иные аспекты окраски, но сами эти гены оставались не идентифицированными.
Биологи из США и Великобритании сосредоточили свои усилия на участке хромосомы длиной в 650 тысяч пар нуклеотидов, о котором уже было известно, что он контролирует расположение красных пятен на крыльях у многих видов Heliconius. Авторы выделяли РНК из зачатков крыльев у куколок семи рас, относящихся к трем видам (H. erato, H. melpomene, H. cydno). По количеству транскриптов (молекул РНК, считанных с того или иного гена) можно определить, насколько активен этот ген в данной части организма на данном этапе развития. Разные части крылового зачатка анализировались по отдельности.
Выяснилось, что из нескольких десятков генов, входящих в состав изучаемого участка хромосомы, с красными пятнами на крыльях связан только один. Им оказался ген optix, о котором ранее было известно, что он участвует в развитии глаз у дрозофил (если его искусственно активировать в зачатках антенн, на антеннах начинают формироваться глаза). Авторы обнаружили, что у всех семи исследованных рас ген optix работает как раз в тех районах крылового зачатка, которые впоследствии приобретают красную окраску (покрываются красными чешуйками). Соответствие между расположением красных пятен и областей экспрессии optix настолько полное, что можно безошибочно реконструировать окраску, а заодно и определить вид и расу бабочки, глядя только на экспрессию гена optix в зачатке крыла у куколки.
Соответствие красных пятен на крыльях и областей экспрессии гена optix в зачатках крыльев (окрашены темно-синим) у двух рас вида H. melpomene. Изображение из обсуждаемой статьи в Science
Вывод о ключевой роли гена optix в формировании красных узоров на крыльях подтвердился в ходе изучения бабочек из трех гибридных зон — районов, в которых представители разных рас или видов Heliconius иногда скрещиваются друг с другом, и поэтому изменчивость окраски особенно велика. Оказалось, что в пределах изучаемого фрагмента хромосомы только в гене optix имеются вариабельные нуклеотидные позиции (то есть нуклеотиды, которые могут быть разными у разных особей), состояние которых достоверно коррелирует с формой и расположением красных пятен.
Авторы определили полную нуклеотидную последовательность гена optix у нескольких видов и рас геликоний и убедились, что все вариации в кодирующей части гена являются незначимыми (синонимичными). Это значит, что белок, кодируемый геном optix, не изменился за те 15–20 миллионов лет, которые отделяют современные виды Heliconius от их последнего общего предка. По-видимому, «осмысленные» изменения затронули только регуляторные участки гена, от которых зависит, где и когда будет синтезироваться этот белок в ходе развития организма.
Правда, сами эти регуляторные участки и конкретные мутации, ответственные за изменение окраски, авторы не идентифицировали. Это технически крайне трудная задача, требующая создания трансгенных бабочек (о том, как подобные задачи решаются на дрозофилах — более удобных лабораторных объектах, — см. в заметке , «Элементы», 14.04.2010).
Регулирует ли ген optix окраску крыльев также и у других бабочек, не относящихся к роду Heliconius? Чтобы выяснить это, авторы изучили экспрессию optix в зачатках крыльев у трех неродственных видов бабочек (Agraulus vanillae, Vanessa cardui, Ephesia kuehniella). Никакой корреляции между узором крыла и работой optix у этих видов обнаружить не удалось. Зато оказалось, что там, где в зачатке крыла у них работает ген optix, формируются чешуйки особой формы — с заостренными концами. У этих бабочек ген optix управляет не окраской крыла, а формой чешуек. Авторы предполагают, что такова была изначальная функция optix в крыльях у бабочек. У геликоний этот ген приобрел новую функцию — стал управлять развитием красных пятен.
Изящное подтверждение этой гипотезы авторы обнаружили, изучив крылья у нескольких геликоний-мутантов, у которых пятна на крыльях были не красными, а белыми. Оказалось, что чешуйки, покрывающие эти пятна, у бабочек-мутантов имеют характерную заостренную форму. Вероятно, это своеобразный атавизм: у геликоний-мутантов ген optix сработал так, как он работает у других бабочек, запустив «старую» программу формирования заостренных чешуек вместо «новой» — программы формирования чешуек красного цвета.
У геликонии-мутанта с белыми пятнами на крыльях (слева) чешуйки, покрывающие пятно, имеют необычную заостренную форму. Такие же заостренные чешуйки развиваются у бабочек, не относящихся к роду Heliconius, на тех участках крыла, где активен ген optix. Справа — крыло нормального представителя того же вида геликоний. Изображение из к обсуждаемой статье в Science
Хоть авторам и не удалось выявить конкретные мутации, ответственные за изменения окраски крыльев у геликоний, того, что сделано, вполне достаточно для нескольких важных выводов.
Во-первых, стало ясно, что параллельная эволюция красных пятен у геликоний происходила за счет изменений одного и того же, а не разных генов. Поскольку то же самое ранее было показано для параллельной эволюции черных пятен на крыльях дрозофил, можно предположить, что это некое общее правило (пределы применимости которого еще предстоит выяснить).
По-видимому, у бабочек, как и у дрозофил, существует некая первичная генетическая «разметка» крыла, в которой участвуют гены — регуляторы высокого уровня (такие, как ген wingless, о котором говорится в вышеупомянутой заметке). Другие гены-регуляторы, влияющие на окраску крыла (yellow у дрозофил или optix у геликоний), могут в результате мутаций и отбора обзавестись регуляторными участками, благодаря которым их активность в зачатках крыльев оказывается тем или иным способом «привязана» к первичной разметке. Небольшие изменения этих регуляторных участков могут приводить к радикальным изменениям окраски.
Общим правилом, по всей видимости, является также и удивительная многофункциональность генов — регуляторов развития, каждый из которых может управлять несколькими абсолютно разными процессами на разных этапах эмбрионального развития. Это относится и к гену optix, отвечающему за развитие глаз и красных пятнышек (или заостренных чешуек), и к вышеупомянутым генам yellow и wingless, и ко многим другим регуляторам развития (подробнее см.: , «Элементы», 25.04.2006).
Эти гены являются, образно говоря, «профессиональными переключателями», которым в принципе всё равно, что именно переключать и от каких переключателей более высокого уровня зависеть самим. Работа всей системы генетических переключателей определяется не столько кодирующими, сколько регуляторными участками этих генов. Регуляторные участки представляют собой, как правило, очень короткие последовательности нуклеотидов, распознаваемые белками-регуляторами. Случайные мутации с легкостью могут изменить регуляторный участок таким образом, что к нему начнет прикрепляться какой-нибудь другой регулятор. Вероятность удачной мутации в регуляторных частях таких генов, по-видимому, существенно выше, чем в кодирующих. По мнению ряда ведущих специалистов в области evo-devo (эволюционной биологии развития), именно изменения регуляторных областей генов — регуляторов развития играют ключевую роль в морфологической эволюции многоклеточных.
Источник: Robert D. Reed, Riccardo Papa, Arnaud Martin, Heather M. Hines, Brian A. Counterman, Carolina Pardo-Diaz, Chris D. Jiggins, Nicola L. Chamberlain, Marcus R. Kronforst, Rui Chen, Georg Halder, H. Frederik Nijhout, W. Owen McMillan. optix // Science. 2011. V. 333. P. 1137–1141.
http://www.scorcher.ru/xml/news.rss